Federasyon ile Klingonlular arasındaki Soğuk Savaş, dağılmakta olan imparatorluğun liderinin barış çağrısı ile son bulmaya başlar. Amiral Kirk ve ekibi, Klingon hükümdarına barış görüşmeleri sırasında eşlik etmek üzere acil olarak göreve çağrılır.Kahramanlarımız kendilerini siyasi bir suikastin içine çekilmiş bulurlar ve Kirk ile McCoy cinayeti işlemiş görünmektedirler. Klingonlular tarafından yargılanıp buzlarla kaplı bir sürgün gezegenine gönderilen ikili hemen kaçış planlarına başlar. Bütün bunlar olurken, Spock ve ekibin geri kalanı da gerçek suçluyu aramaktadırlar. Ve hiç kuşkusuz, galaksiler arası barışın geleceği bu çabalara bağlıdır.

Kirk, Spock ve McCoy acil bir görev için Yıldızgemisi Atılgana çağrılırlar ve bir süre sonra kendilerini isyan halinde bir Volkanlının esiri olarak bulurlar. Volkanlının amacı evrenin sonundaki Büyük Bariyerin ardında ne olduğunu keşfetmektir.Yolculuk, giderek hayatın anlamını çözmeye dönük metafizik bir arayışa ve yaratılışın gizemini çözme çabasına dönüşür. Bir süre sonra da Klingonlular, Volkanlılar ve İnsanlar arasında bir karşılaşmaya dönüşecektir. Bu mücadelenin taraflarından biri de, kaçınılmaz olarak Tanrı olarak adlandırabileceğimiz çok güçlü bir varlıktır.

Kirk ve ekibi Dünya gezegeninde yargılanmayı beklemektedir. Suçları Yıldızgemisi Atılganı kaçırmaktır (Uzay Yolu 3). Ancak birdenbire yeni bir maceraya sürükleneceklerdir.Uzaydan gelen bir nesne dünyayı yoketmek istemektedir çünkü çok uzun zamandır iletişim kurduğu bir uzaylı memeli türün 23. yüzyılda soyu tükenmiştir. Garip bir şekilde bu canlı türünün dev balinalar olduğu ortaya çıkar.Kirk, Spock ve ekibin geri kalanı 1986 yılının San Fransiscosuna zaman yolculuğu yaparlar. Burada kültür şoku yaşayan kahramanlarımız bir yandan kimliklerini gizlemek bir yandan da yanlarında geleceğe götürmek için dostcanlısı bir balina bulmak zorundadır.

Amiral Kirk ve ekibi amansız düşman Khanı sonunda yoketmeyi başarmıştır ama bu uğurda Mr Spock hayatını feda etmiş ve Doktor McCoy çaresiz bir hastalığa yakalanmıştır.Yıldızgemisi Atılgan, Spockın cesedini almak üzere son bir kez Genesis gezegenine doğru yola çıkar. Ancak gözüpek mürettebatı bu kez hiç ummadıkları bir mücadele beklemektedir.

Genetik olarak bir superman gibi geliştirilmiş olan Khan megalomanyak ve tehlikeli bir suçlu olduğundan yıllar önce ıssız Ceti Alpha 5 gezegenine sürülmüştür. Oğlunun ölümü ve kendi bahtsız kaderinden ötürü Kaptan Kirkü suçlamakta ve intikam hisleriyle yanıp tutuşmaktadır.Komutan Chekov yanlışlıkla Khanın olduğu yere ışınlanınca, bu tehlikeli düşman sonunda aradığı fırsatı bulur. Kurbanlarının beynini kontrol etmeye yarayan parazimsi bir yaratığı kullanan Khan Yıldızgemisi Reliantı ele geçirmeyi başarır. Gemiyi ve bir araştırma projesinden yağmaladığı ekipmanı kullanarak Kirkü yoketmeyi planlamaktadır. Genesis Effect isimli projenin asıl amacı sıfırdan bir gezegende canlı yaşamını başlatmaktır. Ancak ekipmanın yeni dünyalar yaratmaya vakıf olan kudreti, aynı zamanda varolanları yoketmeye de imkan tanımaktadır.Kirk ve ekibi bir kez daha tüm güçleri ve cesaretleriyle arkadaşlarını kurtarmak ve Khanı sonsuza dek susturmak zorundadırlar.

Geminin eski kaptanın, James T. Kirk artık Amiral olmuştur ve yeni bir görev için çağırılır. Amacı eski ekibi toplamak ve önüne gelen herşeyi yokeden devasa bir uzay gemisini dünyaya ulaşmadan durdurmaktır. Karşılarındaki inanılmaz güçlere sahip yaşam formları Mr. Spockın dahi zekasına durgunluk verecek güçtedir. Gerilim sadece uzayda değil, aynı zamanda geminin yeni komutakı Kirkü kabullenmekte güçlük çeken eski kaptan Williard Deckerin Atılganda bulunmasında da kendini belli eder. Sonunda gemi yenilmez düşman tarafından ele geçirilir ve dümenci Ilia rehin düşer. Geri döndüğünde Kaptan Kirke mesajı ulaştırır: Devasa gemi, yaratıcısıyla buluşmak istemektedir yoksa Dünya gezegeni yok edilecektir.